Implicaciones de Amblyseius swirskii Athias-Henriot (Acari: Phytoseiidae) en la mejora del control biológico de Bemisia tabaci Gennadius (Hemiptera: Aleyrodidae) en el cultivo de pimiento en invernadero

Abstract

[SPA] La mosca blanca Bemisia tabaci Gennadius (Hemiptera: Aleyrodidae) es una plaga clave en pimiento para cuyo control se han empleado tradicionalmente agentes de control químico, dejando otras técnicas como el control biológico en un segundo plano. Sin embargo, la disminución en los últimos años del número de agentes de control químico que pueden ser empleados frente a esta y otras plagas ha despertado el interés por otras medidas de control, en especial por el control biológico. Para el control biológico de B. tabaci se utiliza el parasitoide Eretmocerus mundus Mercet (Hymenoptera: Aphelinidae). Este se emplea siguiendo una estrategia de tipo aumentativa realizando introducciones periódicas que suelen iniciarse tras la detección de la plaga en el cultivo. Dicha estrategia se refuerza en caso necesario con la aplicación de plaguicidas selectivos, ha dado buenos resultados en zonas productoras como el Campo de Cartagena en Murcia. Sin embargo, en Almería donde la presión de la plaga es mucho más elevada, esta estrategia se ha mostrado en muchos casos ineficaz. Ello ha propiciado que el control biológico no se viera como una alternativa fiable desde el punto de vista de los productores con respecto al control químico convencional. Este problema planteó la necesidad de buscar nuevas alternativas que venga a fortalecer los programas de control integrado/biológico y que por tanto los posicionen como una alternativa totalmente fiable frente al control químico. Como respuesta, en los últimos años se han realizado diversos proyectos de investigación en los que se han probado nuevos agentes de control biológico. Entre estos encontramos los llevados a cabo con depredadores como Coenosia attenuata Stein (Diptera: Muscidae) o Nesidiocoris tenuis Reuter (Heteroptera: Miridae), enemigos naturales que por unas u otras causas no han ofrecido unos resultados óptimos y que por tanto no han podido ser utilizados con éxito en los invernaderos comerciales de pimiento. Sin embargo, dichos proyectos también pusieron de manifiesto que el ácaro depredador Amblyseius swirskii Athias-Henriot (Acari: Phytoseiidae) tenía un elevado potencial como agente de control biológico de B. tabaci, merced a su elevada tasa de crecimiento al alimentarse de esta presa. Además, estos mismos estudios revelaron que este fitoseido era capaz de controlar de forma eficaz poblaciones de B. tabaci en laboratorio en plantas aisladas de pepino. Todo ello motivó la puesta en marcha del presente trabajo, en el que a partir de una serie de experimentos de semicampo y campo se han estudiado las posibilidades de A. swirskii como agente de control biológico de B. tabaci en pimiento. Además, se han comprobado las implicaciones que podría tener su inclusión en los programas de control biológico de plagas de este cultivo con respecto a la estrategia basada en el empleo de E. mundus. Como primer paso de este proyecto, y partiendo de los estudios previos de laboratorio, se realizó un estudio de semicampo. En este primer experimento se compararon dos dosis de suelta del ácaro depredador (25 y 100 ácaros/m2) frente a un tratamiento control sin introducción del fitoseido. El objetivo fue, por un lado, estudiar la capacidad del depredador para establecerse en pimiento utilizando a B. tabaci como presa y por otro, evaluar la capacidad de control del fitoparásito. Todo ello para obtener una primera aproximación de su dosis de suelta operativa para cultivos comerciales de pimiento. Este experimento reveló que A. swirskii era capaz de establecerse perfectamente en pimiento, controlando además de forma eficaz a B. tabaci con las dos dosis de suelta evaluadas. Una vez demostrada la capacidad de A. swirskii para establecerse en el cultivo y conociendo una dosis de suelta orientativa, se realizaron dos nuevos ensayos de semicampo. El objetivo del primero de ellos fue seleccionar, de entre diferentes estrategias comparadas y utilizando como base la estrategia de control biológico estándar, aquella más eficaz frente a B. tabaci. La eficacia relativa de dichas estrategias fue comparada simulando un escenario con una infestación de B. tabaco gradual y fuerte. Las estrategias evaluadas fueron: 1) E. mundus (Control); 2) E. mundus + N. tenuis; 3) E. mundus + A. swirskii; 4) E. mundus + A. swirskii + N. tenuis. Este estudio reveló que la mejor combinatoria sería E. mundus + A. swirskii, ya que la adición del fitoseido incrementó de forma significativa la eficacia frente a la plaga con respecto a la estrategia basada solo en la introducción del parasitoide. Además, el experimento reveló que la inclusión de N. tenuis no sería necesaria, puesto que no incrementó de forma significativa la eficacia. Durante el segundo de los experimentos se intentó mejorar la eficacia de la combinatoria A. swirskii + E. mundus mediante la aplicación de plaguicidas antes de la introducción de los enemigos naturales. Para ello se compararon los tratamientos siguientes: 1) E. mundus; 2) E. mundus + A. swirskii; 3) E. mundus + A. swirskii + Plaguicidas. De nuevo, la eficacia relativa de dichas estrategias fue comparada frente a un escenario en el que se simuló una infestación de B. tabaci gradual y fuerte. El estudio demostró de nuevo que la inclusión de A. swirskii incrementaba de forma significativa la eficacia, pero además puso de manifiesto que la aplicación de plaguicidas antes de la introducción de los enemigos naturales la incrementaba aún más, sin que se observara ningún perjuicio sobre la capacidad de control del depredador. De este modo, se demostró que la mejor estrategia de las aquí comparadas para el control de B. tabaci bajo las condiciones aquí estudiadas sería la introducción de A. swirskii, complementado con introducciones de E. mundus y la aplicación de plaguicidas antes de su introducción. Una vez determinada cual podría ser la mejor de las estrategias frente a B. tabaci y habiendo estudiado bajo condiciones de semicampo la eficacia de A. swirskii, como último paso se realizaron dos estudios de campo. El objetivo de los mismos fue, además de estudiar el comportamiento de A. swirskii directamente en invernaderos comerciales de pimiento, evaluar también la posible mejora de programas MIP de pimiento frente a B. tabaci y Frankliniella occidentalis Pergande (Thysanoptera: Thripidae) al incorporar a este depredador. Para ello se realizó un estudio en Campo de Cartagena y otro en Almería, que son las principales zonas productoras de pimiento bajo abrigo en nuestro país. En él, en ambas zonas se compararon parcelas experimentales con y sin introducción de A. swriskii. El estudio vino a corroborar los resultados obtenidos en los estudios previos. En los invernaderos donde se introdujo el depredador se observaron niveles significativamente inferiores de B. tabaci. Además, fue capaz de establecerse perfectamente en el cultivo en las dos zonas productoras, siendo la especie de fitoseido más abundante en los invernaderos donde se introdujo. Sin embargo, la utilización de A. swirskii no mejoró la eficacia frente a F. occidentalis. Este fenómeno pudo deberse a su uso en combinación con el antocórido Orius laevigatus Fieber (Hemiptera: Anthocoridae), el cual se estableció perfectamente y pudo ejercer un control suficiente de las poblaciones de trips por sí mismo. Otro aspecto importante fue que en las parcelas tratadas con A. swirskii no fue necesaria la aplicación de plaguicidas frente a B. tabaci y se redujo la dosis de suelta de E. mundus, lo que redujo sensiblemente los costes del control de plagas. Así pues, los resultados del presente trabajo han demostrado que los programas de manejo integrado de plagas (MIP), basados en el empleo de agentes de control biológico, pueden verse muy reforzados mediante la inclusión de A. swirskii. Dicha inclusión podría suponer en último término el posicionamiento de este método de control como una alternativa eficaz al control químico convencional, dando respuesta además a la laguna existente de medidas de control eficaces como consecuencia de la reducción del número de materias activas disponibles. Esto se ha demostrado por el reciente incremento, desde que A. swirskii comenzó a emplearse, de la superficie de cultivo de pimiento en la que se aplican programas MIP. Esta superficie ha pasado en Almería desde aproximadamente el 5 % en 2005 hasta prácticamente el 100 % en la actualidad. De este modo el presente trabajo, que ha servido como base para la incorporación de A. swirskii en los programas de control integrado y biológico, explica cómo la utilización de este depredador ha contribuido de forma decisiva a dicho incremento en los invernaderos de pimiento españoles, el cual podría tener su reflejo además en otras zonas productoras.

[ENG] The tobacco whitefly, Bemisia tabaci Gennadius (Hemiptera: Aleyrodidae), is a major pest in sweet pepper crops. Traditionally pesticides have been used for its control and other control methods such as biocontrol have been neglected. However, in recent years the number of registered and effective pesticides against the whitefly has decreased. This has resulted in an increasing interest in other control methods, especially biological control-based IPM programs. There are some known natural enemies for B. tabaci control of which the parasitic wasp Eretmocerus mundus Mercet (Hymenoptera: Aphelinidae) is the most important and widely used in Spain. This natural enemy is normally implemented augmentatively, i.e carrying out regular releases after the appearance of the pest. This approach supplemented with corrective applications of compatible pesticides when necessary has provided good whiteflty control in cropping areas such as Campo Cartagena in Murcia. However, in Almeria where the pest pressure is much higher, this strategy has been ineffective in many cases. Thus, growers are not convinced about the reliability of the biological control and therefore they relied exclusively on pesticides for all their pest control needs. This makes ecessary to look for new alternatives which improve biological control-based IPM programs and show that they are an effective alternative to chemical control. In recent years some projects have been carried out to study the potential of several natural enemies as biological control agents of whitefly. Among the natural enemies tested are the predators Coenosia attenuata Stein (Diptera: Muscidae) and Nesidiocoris tenuis Reuter (Heteroptera: Miridae), but they did not provide effective biological control of whiteflies in practice in commercial sweet pepper greenhouses. However, these studies demonstrated that the predatory mite Amblyseius swirskii Athias-Henriot (Acari: Phytoseiidae) had a big potential as a biological control agent of B. tabaci because of its rapid population development on a diet of whitefly and its capability to suppress whitefly populations in cucumber in preliminary laboratory experiments. These results motivated this study in which the role of A. swirskii as a biological control agent of whitefly for protected sweet pepper crops has been studied in comparison to the biological control-based IPM approach based on the use of the parasitic wasp E. mundus. This study includes three semi-field and two field experiments. The first experiment was carried out under semi-field conditions and was focused on the study of the capability of A. swirskii to establish in sweet pepper and to control whitefly populations by evaluating two release rates of A. swiskii (25 and 100 A. swirskii/m2) and an untreated control without the predator under conditions similar to practice. Both evaluated release rates allowed the establishment of the predator and provided sufficient and similar control of the whitefly. After the capability of A. swirskii to establish on sweet pepper preying upon whitefly was demonstrated in the first experiment a second study was carried out. Its objective was to improve the standard biological control-based IPM against whitefly for protected sweet pepper crops, based on the use of E. mundus, by assessing the roles of the predatory species N. tenuis and A. swirskii through two subsequent experiments. The first one (selection experiment) focused on finding the best combination of these beneficials to combat the pest under a worst case scenario of rapid whitefly immigration into a sweet pepper greenhouse and using the standard IPM system as a control. The second experiment (improvement experiment) focused on the improvement of this combination strategy again under a worst case scenario of rapid immigration into a sweet pepper greenhouse through the inclusion of pesticide applications prior to the release of natural enemies. In the selection experiment, four treatments were compared: 1) E. mundus, 2) N. tenuis + E. mundus, 3) A. swirskii + E. mundus, and 4) A. swirskii + N. tenuis + E. mundus. Amblyseius swirskii appeared to be able to significantly increase effectiveness against the pest, in contrast to N. tenuis, which did not contribute to whitefly control. The best strategy was the combination of E. mundus and A. swirskii. In the improvement experiment, three treatments were compared: 1) E. mundus, 2) A. swirskii + E. mundus, and 3) A. swirskii + E. mundus + pesticides. Amblyseius swirskii again proved capable of significantly reducing whitefly populations, and the use of pesticides before the release of the biocontrol agents was shown to increase the control even more. Therefore the most effective strategy of those tested in the current experiment against whitefly in sweet pepper was the combination of A. swirskii and E. mundus together with the use of specific pesticides against B. tabaci prior to release of the predatory mites. The first two studies showed the capability of A. swirskii to establish in sweet pepper and which is the best combination to control whitefly. However, it had yet to be demonstrated that the addition of A. swirskii to the existing biological control system improves control of this pest in practice. This was done by carrying out two field experiments in commercial greenhouses in the two main Spanish sweet pepper cropping areas, Campo de Cartagena and Almeria. These experiments also evaluated the role of A. swirskii in thrips control. At each location, several plots were designated to the standard biological control-based IPM method or this system supplemented by introductions of A. swirskii. Amblyseius swirskii established and reproduced well in the crop and was the most abundant phytoseiid species during the experiment in the plots where it was released. It also provided a significant reduction of the whitefly population and pest control costs compared to the greenhouses with the current IPM system. However, the addition of A. swirskii did not reduce thrips populations in respect to plots not receiving the predatory mite, presumably due to the combination with the anthocorid bug Orius laevigatus Fieber (Hemiptera: Anthocoridae) which established well and provided good control of the pest by itself. These results confirm previous observations and make the use of A. swirskii in IPM programs for sweet pepper crops advisable. The results demonstrate that A. swirskii can be a valuable tool for biocontrol in commercial sweet pepper greenhouses and how it can be the key for improving and therefore to the extension of biological control-based IPM. It has been shown that biological control-based IPM programs are an effective alternative method to chemical control and therefore fill the gap caused by the lack of effective and registered pesticides against whitefly. This is demonstrated by the recent increase of the area under biological control from approximately 5% of the total area in 2005 to almost 100% of the total area more recently, which represent more than 6000 ha of protected sweet pepper crops, since A. swirskii is used in biological control-based IPM programs used in sweet pepper greenhouses in Almeria. Therefore, the data explain why the addition of A. swirskii to the IPM toolbox has greatly increased use of biologicallybased management strategies in sweet pepper in Spain and would likely have the same effect in other production areas around the world.